La
ecología estudia a los seres
vivos y a sus interacciones con otros seres vivos y con el medio
ambiente. Esta disciplina se desarrolla en los niveles de
organización organismo (o la especie a la que pertenece),
población y comunidad,
1,
2
existiendo
actualmente numerosos
estudios que denotan la importancia, en cada uno de estos niveles, de
factores como la competencia, la herbivoría, la
depredación y las relaciones simbióticas como el
parasitismo.
Algunas de las
características
ecológicas que presentan los organismos de vida libre son
también aplicables a los parásitos. Sin embargo,
la mayor
parte de los textos en ecología animal excluyen discusiones
sobre este tipo de organismos.
2
Esto puede
obedecer a varias causas,
que van desde las particularidades que a los parásitos les
han
permitido prosperar como grupo, hasta la misma definición de
parásito y vida parasitaria. Se define como
parásito al
organismo que obtiene sus nutrientes de uno o muy pocos
huéspedes individuales, normalmente causándole
daño, pero sin provocar su muerte de manera inmediata.
1
Alternativamente, otros autores prefirieron sustituir los
términos de obtención de nutrientes por aquellos
que
involucran dependencia metabólica, o bien, enfatizar el
hecho de
que los parásitos se pueden distinguir por su
hábitat.
3
Sin embargo, el principal problema para definir adecuadamente a los
parásitos es que éstos no constituyen un grupo
monofilético, por lo que la búsqueda de las
características que definen al grupo no proporciona
resultados
consistentes.
Por otra parte, se ha
señalado que las
principales diferencias entre la ecología de los organismos
de
vida libre y la de los parásitos son: 1) el
hábitat de
los parásitos son organismos vivos, capaces de mostrar
crecimiento, movimiento, evolución e incluso una potencial
respuesta hacia el parásito;
1
2) las
poblaciones de organismos
de vida libre incrementan su número debido a los nacimientos
e
inmigraciones, en tanto que la mayor parte de los metazoarios
endoparásitos adultos incrementan sus poblaciones
(infrapoblaciones, ver más adelante) únicamente
por
inmigración,
4
ya que la
eclosión de los huevos por lo
general ocurre en el medio ambiente externo o en un huésped
intermediario; 3) la dificultad de efectuar el estudio de dos
organismos (huésped y parásito) al mismo tiempo y
en tres
niveles jerárquicos de trabajo;
5
y 4)
la complejidad de los
ciclos de vida y los múltiples grados de
interacción
entre los parásitos y sus huéspedes.
2
Por lo anterior, resulta conveniente
presentar las
diferentes etapas por las que se atraviesa al realizar un estudio
enfocado en las comunidades de parásitos de fauna silvestre.
ECOLOGÍA
DE ORGANISMOS
DE VIDA LIBRE Y ECOLOGÍA DE PARÁSITOS
Los estudios ecológicos se llevan a cabo de manera
más o
menos similar entre los biólogos dedicados al estudio de las
plantas y los que trabajan con animales de vida libre. En ocasiones,
los enfoques que se desarrollan en estos estudios son similares al
trasladarlos al estudio de los helmintos parásitos; sin
embargo,
ha sido necesario acuñar una serie de términos
complementarios aplicables a las características de la vida
parasitaria, y que en general no se utilizan en los estudios con
especies de vida libre. Debido a que algunos autores
6
consideran que la
relación huésped-parásito
está ubicada en
un nivel intermedio entre población y comunidad, ambos
niveles
jerárquicos serán discutidos en conjunto; en cada
caso se
mencionarán algunos de los conceptos y términos
que se
han postulado para interpretar las relaciones ecológicas de
los
helmintos parásitos.
NIVEL JERÁRQUICO ESPECIE
En este nivel es posible determinar algunas características
para
todos los seres vivos como su nicho, medio ambiente, hábitat
y
sitio. En general, el nicho de un organismo es la suma total de sus
requerimientos en términos de alimento, oxígeno,
y
demás factores, incluyendo la competencia con otras
especies, en
tanto que el hábitat es el lugar donde estos requerimientos
se
encuentran. El medio ambiente está formado por el conjunto
de
condiciones que rodean y afectan a los seres vivos, mientras que el
sitio es el lugar preciso donde un organismo se encuentra. En el caso
de los parásitos, las condiciones del nicho y medio ambiente
varían debido a que se considera que sus requerimientos se
pueden extender a dos “medios ambientes”, uno
constituido
por el huésped en sí mismo, y otro formado por el
medio
ambiente externo al huésped, donde éste se
desarrolla.
2
A
diferencia del resto de los organismos, es poco frecuente encontrar
relaciones de competencia, depredación o parasitismo (en
este
caso llamado hiperparasitismo). Los términos
hábitat y
sitio se definen igual que en organismos de vida libre, si bien siempre
se refieren al medio ambiente proporcionado por el huésped.
NIVELES JERÁRQUICOS POBLACIÓN Y COMUNIDAD
Una población se puede definir como un grupo de individuos
de
una especie con interacciones tanto genéticas como
ecológicas, que habita bajo las mismas condiciones
físicas y cuya evolución está afectada
por sus
características o atributos.
7
Por
tanto, la población es
afectada por sus tasas de natalidad y mortalidad, densidad, capacidad
de dispersión, crecimiento y estructura de edades, entre
otros
factores. Se considera como comunidad a cualquier ensamblaje de
poblaciones de seres vivos en un área o hábitat.
8
En el
estudio de los parásitos, una sola especie puede encontrarse
en
un huésped individual, en una población de
huéspedes e incluso en múltiples poblaciones de
huéspedes infectados por alguno de los estados de desarrollo
del
parásito. Debido a esto, se ha enfatizado en la necesidad de
considerar una jerarquización en el estudio de los niveles
de
población y comunidad de organismos parásitos,
por lo
cual fue propuesto el término infrapoblación para
definir
a todos los miembros de una especie de parásito en un
huésped individual, mientras que una infracomunidad incluye
a
todas las infrapoblaciones del huésped. En el siguiente
nivel
jerárquico, una metapoblación representa todas
las
infrapoblaciones en una especie de huésped dentro de un
ecosistema, en tanto que el componente de comunidad se refiere a todas
las infracomunidades dentro de una población dada del
huésped. El último par jerárquico
incluye a la
suprapoblación, que se refiere a la totalidad de individuos
de
una población de parásitos determinada, en
cualquier fase
de su ciclo de vida (las que pueden involucrar diferentes
huéspedes e incluso fases de vida libre), dentro de un
ecosistema. El otro componente del par jerárquico es la
comunidad compuesta, definida como todas las comunidades de
parásitos dentro de un ecosistema. Por lo general, los
estudios
sobre ecología de parásitos incluyen el
análisis
en los dos primeros pares jerárquicos, en tanto que la
suprapoblación y la comunidad compuesta, debido a su
complejidad
implícita, son poco abordadas.
ESTUDIO DE LAS
COMUNIDADES DE
HELMINTOS PARÁSITOS
El estudio de las comunidades de helmintos parásitos inicia
con
la toma de los datos. Los gusanos parásitos se recolectan
mediante un examen helmintológico de los
huéspedes, en
ese momento son diferenciados taxonómicamente, contados y
fijados. Posteriormente son procesados para confirmar su
posición taxonómica. Con esto se obtiene la
primera serie
de datos con la que inicia la descripción de cada
ensamblaje,
estos datos son la riqueza de especies y el número de
individuos
por especies de helminto, y permite establecer cuáles y
cuántos helmintos conforman una infracomunidad dada, e
idealmente, también permite conocer cómo
está conformado el componente de
comunidad, si bien
esto depende directamente del tamaño y representatividad de
la
muestra de huéspedes.
Una vez concluida la fase de colecta y
determinación taxonómica, se procede a
caracterizar las
infecciones determinando el número de gusanos por especie,
la
prevalencia (porcentaje de huéspedes infectados por una
especie
particular de parásito), la abundancia (promedio de
parásitos de una especie particular por cada
huésped de
la muestra), la intensidad promedio (promedio de parásitos
de
una especie particular por huésped de la muestra infectado
por
esa especie) y el número mínimo y
máximo de
parásitos recuperados. Las comunidades de helmintos
parásitos pueden ser estudiadas analizando por separado cada
uno
de sus atributos en cada uno de los niveles jerárquicos
correspondientes. Una vez integrada, esta información
proporciona indicios sobre el comportamiento de cada comunidad. Los
atributos que comúnmente son considerados en el
análisis
de las comunidades helmintológicas son: la
composición
taxonómica de las especies, la riqueza
específica, la
distribución de abundancias (que involucra diversidad y
dominancia), y la similitud.
COMPOSICIÓN DE ESPECIES
El listado taxonómico permite conocer los distintos taxones
de
helmintos que forman cada ensamblaje y determinar el papel que cada
taxón desempeña en la comunidad. De esta manera,
los
parasitólogos han adoptado conceptos que facilitan la
formación de grupos de acuerdo a un criterio determinado.
Algunos de estos conceptos, como el de especies generalistas y
especialistas, pueden ser compartidos con la ecología de
organismos de vida libre. Una especie de parásito
generalista
será aquella en la que sus individuos utilicen durante la
misma
fase de su ciclo de vida, huéspedes de taxones poco
relacionados
entre sí y que incluso se ubiquen en distintas
categorías
taxonómicas (de la misma forma, un herbívoro
generalista
consumirá distintas plantas, de taxones poco relacionados
entre
sí). Una especie de parásito especialista
será la
que involucre, para cada etapa de su ciclo de vida,
huéspedes
ubicados en una sola categoría taxonómica,
comúnmente inferior a orden. Cuanto más inferior
sea la
categoría taxonómica en que se ubiquen los
huéspedes, mayor será el grado de especialidad
del
parásito (por ejemplo, el nemátodo
Ascaris lumbricoides,
exclusivo del taxón
Homo
sapiens). Se considera que
organismos
ubicados en la categoría taxonómica de familia
están lo suficientemente relacionados entre sí
como para
considerar especialista a un parásito que utilice a varias
especies y géneros dentro de ésta (por ejemplo el
tremátodo
Crassicutis
cichlasomae o el
monogéneo
Sciadichleithrum
bravohollisae,
parásitos en estado adulto del
intestino y las branquias, respectivamente, de las mojarras de agua
dulce de la familia Cichlidae). Categorías
taxonómicas
superiores conjuntan a organismos cada vez menos relacionados, por lo
que hablar de especificidad en los parásitos es relativo,
sin
embargo, algunos trabajos han considerado dicha especificidad a nivel
de orden.
En la composición de las
especies de una
comunidad de helmintos parásitos es frecuente encontrar al
mismo
tiempo individuos de la misma especie en los tres niveles
jerárquicos (infracomunidad, componente de comunidad y
comunidad
compuesta), de tal forma que ha sido útil clasificar a los
helmintos parásitos de acuerdo a cómo utilizan en
su
ciclo de vida al huésped en donde se les encuentra. De esta
manera, una especie de parásito que emplea a un pez u otro
organismo acuático como huésped intermediario y
que
alcanza la madurez sexual en otro huésped no
acuático
(por ejemplo, reptiles, aves o mamíferos) es considerada
alogénica, en tanto que si una especie desarrolla todo su
ciclo
de vida dentro de un ecosistema acuático es llamada
autogénica.
9
RIQUEZA ESPECÍFICA
La riqueza específica es la forma más sencilla de
medir
la biodiversidad; se refiere al número de especies presentes
en
la comunidad sin tomar en cuenta su abundancia. A nivel de
infracomunidad, que en un estudio helmintológico resulta
completamente censada, el valor de riqueza específica es un
total absoluto. En cambio, a nivel de componente de comunidad, la
riqueza de especies es un valor relativo, resultado del
acumulado
de especies presentes en una serie de infracomunidades. El
cálculo de la riqueza a nivel de componente de comunidad es
similar a los estudios en organismos de vida libre,
donde
generalmente se determina la riqueza para un área
determinada,
tomada como representativa. Dado que en esta manera de determinar la
riqueza suele existir un cierto grado de incertidumbre sobre la
representatividad del muestreo, se han diseñado estrategias
para
estimar qué tan lejana ésta se encuentra respecto
del
dato de riqueza observada. Una de estas estrategias es la
construcción de gráficas de
acumulación de
especies, en las que se relaciona el incremento de especies con el
aumento en el número de estaciones de muestreo (en nuestro
caso,
número de huéspedes examinados), de esta manera,
los
puntos de la gráfica forman una curva que crece
relativamente
rápido y que conforme aumentan las estaciones de muestreo,
detiene su crecimiento hasta formar una asíntota, la cual
representa una aproximación a la riqueza máxima
de la
comunidad. Adicionalmente, se pueden utilizar los mismos datos para
sobreponer en la gráfica resultante una función
de
acumulación de especies, que genera una curva ajustada e
indica
en uno de sus parámetros la riqueza máxima
esperada.
Existen distintas funciones de acumulación de las cuales el
modelo de Clench
10
es el que, por sus
supuestos, es recomendado para
predecir la riqueza en un componente de comunidad. Por otra parte,
existen estimadores de riqueza que predicen un número de
especies para la comunidad a partir de la riqueza observada y de la
abundancia de algunas especies, generalmente las que sólo se
registran ocasionalmente. En diversos trabajos se ha discutido la
utilidad de diversos estimadores en parasitología, siendo
recomendada la utilización del llamado
Bootstrap11
(una
descripción detallada de los estimadores e
índices
mencionados en este trabajo se encuentra en
Métodos para
mediar
la biodiversidad, de Moreno
CE).
12
DISTRIBUCIÓN DE ABUNDANCIAS
En el análisis de la distribución de abundancias
se
determina la importancia que cada especie tiene en la estructura de la
comunidad y se identifica la presencia de especies dominantes en la
misma. Como primer paso se calcula la proporción (
Pi)
que cada
especie representa respecto al total de gusanos recolectados.
Posteriormente se efectúa el cálculo de la
diversidad de
la comunidad, que determina qué tan homogéneo es
el
ensamblaje en términos de número de individuos de
cada
especie presente en éste. Para determinar el valor de la
diversidad en una infracomunidad se utiliza el índice de
Brillouin, que está diseñado para determinar la
diversidad en una comunidad totalmente censada.
12
En el nivel de
componente de comunidad el cálculo también es
similar al
que se desarrolla en algunos estudios en organismos de vida libre,
utilizando índices como el de Simpson o su
recíproco para
determinar qué tan diversa es la comunidad en la muestra
representativa.
Cuando el valor de la diversidad es bajo
se habla de
una comunidad dominada. La categoría de dominante puede ser
dada
a una sola especie o bien al conjunto que presenta los más
altos
valores de prevalencia y abundancia en la comunidad. Se ha tratado de
identificar cuáles son las especies dominantes en las
comunidades de parásitos por medio de índices de
dominancia o de criterios como el de especies principales y
satélite,
13
empleados en comunidades
de vida libre, pero que no
proporcionan resultados claros al aplicarlos en las comunidades de
parásitos. Por esta razón, se propuso aplicar el
término de especie común a aquella que en la
comunidad
presenta una prevalencia mayor a 10% y una abundancia de por lo menos
un parásito por huésped, considerando
“rara”
a cualquier especie que no cumpliese con lo anterior;
14
esta
distinción se hizo principalmente con el fin de eliminar de
los
análisis a las especies “accidentales”,
y aunque los
propios autores reconocen que es una decisión arbitraria, el
concepto sigue siendo utilizado en el estudio de las comunidades de
parásitos.
Con el fin de eliminar esta subjetividad
relativa,
en nuestro grupo de trabajo hemos aplicado los supuestos derivados del
análisis de asociación de esquinas de
Olmstead-Tukey, en
donde los valores de prevalencia se grafican en relación con
los
de la abundancia de cada especie en la comunidad.
15
Cada punto es
ubicado en uno de los cuatro cuadrantes formados por la
sobreposición de los valores de tendencia central (promedio
o
mediana) de cada parámetro. De esta manera, en uno de los
cuadrantes se agrupan las especies que presentan valores altos de
prevalencia y abundancia en el ensamblaje, pudiéndose
considerar
dominantes; en el cuadrante opuesto se encuentran las especies con baja
prevalencia y abundancia, consideradas especies raras; en tanto que en
los cuadrantes restantes se consideran situaciones intermedias que
reciben explicaciones particulares.
Los métodos descritos son
utilizados para la
evaluación de la diversidad alfa, que se refiere a la
diversidad
dentro de las comunidades. Estos métodos son divididos en
conjuntos llamados de riqueza específica y de estructura y
en
los párrafos anteriores nos hemos referido a por lo menos un
método de cada conjunto.
SIMILITUD
La medida de similitud es una forma de evaluar la diversidad beta, que
es la que determina el grado de reemplazamiento de las especies entre
hábitats. En el caso de las comunidades de vida libre, la
diversidad beta se tiene que calcular entre hábitats. En las
comunidades de parásitos esta diversidad también
se
calcula entre hábitats, pero en el caso de las
infracomunidades,
cada huésped analizado corresponde a un hábitat,
por lo
que no hay una estricta separación geográfica
entre
éstos. Al igual que en los casos anteriores, el nivel de
componente de comunidad es el más cercano a las comunidades
de
vida libre, siendo necesaria la separación
geográfica
para la comparación entre los valores de similitud de cada
componente. Estrictamente, el valor de similitud es considerado como
inverso de la diversidad beta, que busca determinar el recambio entre
las comunidades, por lo que las similitudes altas reflejarán
una
baja diversidad regional. El cálculo de la similitud puede
ser
cualitativo (donde sólo se toma en cuenta el recambio de las
especies) por medio de índices como el de Jaccard o
Sorensen, o
cuantitativo (donde además del recambio de las especies se
considera la abundancia de éstas en cada comunidad), por
medio
de índices como el de Sorensen cuantitativo o el de
Morisita-Horn.
12
ESTUDIOS SOBRE
COMUNIDADES DE
PARÁSITOS EN MÉXICO
La gran mayoría de los estudios sobre comunidades de
parásitos se han efectuado en peces, siendo menor el
número de estudios efectuados en las restantes clases de
vertebrados; estos trabajos se han desarrollado principalmente en
regiones templadas como Europa, Estados Unidos o Canadá. De
estos estudios se han postulado generalizaciones que después
han
sido extrapoladas a otras regiones del planeta. Sin embargo, la
complejidad de nuestro territorio permite suponer que la estructura de
las comunidades parasitarias responde a condiciones que en la mayor
parte de los casos no son similares a las de las regiones previamente
mencionadas. Actualmente existen relativamente pocos trabajos que
traten de determinar cómo se estructura una comunidad de
parásitos en México. Prácticamente, la
totalidad
de estos trabajos se han realizado en peces, principalmente en la
región templada del Centro-Norte del país. En
comparación, los estudios efectuados en la parte tropical de
México son escasos y la mayor parte ha utilizado a los
parásitos de peces de la familia Cichlidae como modelo,
describiendo la estructura de la comunidad y las posibles interacciones
entre las especies que la conforman. A partir de estos estudios se han
propuesto las primeras generalizaciones sobre la estructura de las
comunidades helmintológicas en los peces de
México, las
cuales sugieren que en los peces de la región templada, las
comunidades de parásitos son pobres en especies, con un alto
porcentaje de especies alogénicas generalistas, baja
diversidad
y una similitud relativamente alta. En tanto que en el
México
tropical la riqueza es mayor, presentándose una
proporción mayor de especies autogénicas
especialistas,
una diversidad ligeramente mayor que en la región templada y
una
similitud menor entre comunidades.
15
CONCLUSIÓN
En cuestiones de biodiversidad, los estudios sobre comunidades
realizados sobre una base sólida permiten hacer aportes e
inferencias para la interpretación adecuada de las
diversidades
alfa (diversidad dentro de las comunidades, es decir, cuáles
especies componen a la comunidad y en qué abundancia se
encuentra cada una) y beta (diversidad y reemplazamiento de especies
entre comunidades), fundamentales para la toma de decisiones sobre
diversos aspectos de la megabiota de nuestro país. La
escasez de
estudios de las comunidades de parásitos en regiones
tropicales
hace necesaria la labor en esta región para confirmar, o en
su
caso establecer nuevos patrones de estructuración de las
comunidades. En este trabajo se describieron brevemente algunos de los
métodos más usados en el estudio de las
comunidades de
parásitos. No se pretende indicar que son los
únicos o
los más adecuados, ni sugerir que existe una ley general
aplicable a los sistemas huésped-parásito,
16
pero pueden
servir como una sencilla guía para determinar
cómo se
está estructurando una comunidad. El estudio de las
comunidades
de parásitos con sus particularidades puede parecer
inapropiado
o complicado al ser comparado con los estudios en organismos de vida
libre, sin embargo, la búsqueda y establecimiento, a
través de los parásitos, de generalizaciones y
predicciones acerca de múltiples características
de los
seres vivos en general, demuestra que, en esencia, ambas maneras de
hacer ecología buscan explicar, a través de sus
métodos, el comportamiento general de la biota.
A G R A D E C I M I E N T O
El autor agradece el apoyo de una beca postdoctoral otorgada por la
Dirección General de Apoyo al Personal Académico
(DGAPA)
de la UNAM.
R E F E R E N C I A S
1
Begon
M, Harper JL y Townsend CR. Ecology:
individuals, populations and communities,
Blackwell Scientific
Publications, Oxford (1986).
2
William
H y Jones A. Parasitic worms of fish, Taylor & Francis, Londres
(1994).
3
Brooks DR
y McLennan DA. Parascript:
parasites
and the language of evolution,
Smithsonian Institution Press,
Washington (1993).
4
Esch GW
y Fernández J. A
functional
biology of parasitism: ecological and evolutionary implications,
Chapman & Hall, Londres (1993).
5
Holmes JC
y Price PW. “Communities of parasites” en Kikkawa J
y
Anderson DJ (eds.), Community
ecology: pattern and process,
Blackwell Scientific Publications,
Melbourne (1986).
6
Odum EP.
Ecología, cecsa, México (1978).
7
François-Lacouture G. Relación
entre los seres vivos y su ambiente,
Trillas, México
(1983).
8
Krebs CJ. Ecology:
the experimental
analysis of distribution and abundance,
Harper & Row
Publications, Nueva York (1985).
9
Esch GW,
Kennedy CR, Bush AO y Aho JM. Patterns in helminth communities in
freshwater fish in Great Britain: alternative strategies for
colonization. Parasitology
96
(1988) 519-532.
10
Clench
H. How to make regional lists of butterflies: some thoughts. Journal of
Lepidopterist’s Society
11
Poulin
R. Comparison of the three estimators of species richness in parasite
component communities. Journal
of
Parasitology 84 (1998)
485-490.
12
Moreno
CE. Métodos
para medir la
biodiversidad, Manuales
& Tesis SEA, Sociedad
Entomológica Aragonesa, Zaragoza (2001).
13
Hanski
I. Dynamics of regional distribution: the core and satellite species
hypothesis. Oikos
38 (1982)
210-221.
14
Bush AO,
Aho JM y Kennedy CR. Ecological versus phylogenetic determinants of
helminth parasite community richness. Evolutionary
Ecology 4 (1990) 1-20.
15
Aguilar-Aguilar R. Comparación
de la helmintofauna de peces de un sistema del altiplano mexicano
(Cuenca del Lerma-Santiago) con la de regiones neotropicales (Cuenca
del Papaloapan), tesis
doctoral, Posgrado en Ciencias
Biológicas, UNAM (2005).
16
Poulin
R. Are there general laws in parasite ecology? Parasitology
134 (2007) 763-776.
33 (1979) 216-231.
Rogelio
Aguilar Aguilar
Departamento de Biología Evolutiva,
Facultad de
Ciencias, UNAM
raguilar@ibiologia.unam.mx